Деннинг был одним из основателей 'Pacesetter Ltd.', игровой компании, созданной бывшими сотрудниками 'TSR, Inc.'.
В 1981 году устроился в компанию 'TSR' в качестве разработчика, через год достиг должности менеджера по разработке, а затем был переведён в отдел компании, занимающийся книгами. Затем Трой два года работал в компаниях 'Pacesettler' и 'Mayfair Games', а после стал фрилансером.
Деннинг написал третий роман из трилогии 'Avatar Trilogy' под названием 'Waterdeep' (1989), он был издан под псевдонимом Ричард Оулинсон (Richard Awlinson). 'New York Times' включил эту книгу в список бестселлеров. Также Деннинг писал в соавторстве со Скоттом Чинчином (Scott Ciencin).
В октябре 1989 года Трой вернулся в 'TSR', заняв должность ведущего разработчика. Вместе с Тимом Брауном (Tim Brown) и Мэри Кирчофф (Mary Kirchoff) он занялся созданием сеттинга к 'Dungeons & Dragons' под названием 'Dark Sun'. Деннинг говорит, что они хотели создать мир для опытных Мастеров, который избавил бы 'AD&D' от её ограничений и позволил бы людям играть за полугигантов (half-giants), воинов-богомолов (mantis warriors) или очень сильных героев – в общем, внёс бы в игру те вещи, которые всем очень хотелось бы видеть вопреки возможным нарушениям игрового баланса. В 1998 году Деннинг чувствовал, что 'Dark Sun' 'сделала то, что от неё ожидали – привлекла внимание'. Также он считает, что им очень повезло, что они взяли Джералда Брома (Gerald Brom) в качестве художника - он нарисовал отличные наброски декораций, предметов и ужасных монстров, а команда разработчиков ввела их в игру.
В 1991 году Деннинг опять стал вольнонаёмным писателем, н
аписал роман 'Prism Pentad' к сеттингу 'Dark Sun' и трилогию 'Twilight Giants' к 'Forgotten Realms'. Также Деннинг написал книгу 'Pages of Pain' ('Страницы боли') к кампании 'Planescape'. Повествование должно было вестись от лица Леди Боли (Lady of Pain), что было проблемой, потому что, как знают все игроки, она никогда не разговаривает, и к концу книги читатель должен знать о ней даже меньше, чем в начале. Деннинг говорит, что 'Pages of Pain' 'заставила его изменить подход к работе, и только из-за этого стоило браться за её написание'. 'В конце концов, это оказалась самая глубокая книга, которую я когда-либо написал и думаю, что так вышло именно потому, что я взял на себя такую сложную задачу', – добавляет он. Роман часто считается лучшей работой Деннинга, но писатель утверждает, что его написание было для него очень сложным.
Также Трой – автор нескольких романов по вселенной 'Star Wars'. В серии 'Legacy of the Force' он был автором третьей, шестой и девятой книг. Кроме того, Деннинг – автор трилогии 'Dark Nest', трёх книг из серии 'Fate of the Jedy', девятой книги из 'The New Jedi Order: Star by Star'. Один из романов по вселенной 'Star Wars' – 'Дух Татуина' ('Tatooine Ghost') - официально издаётся в России.
Деннинг был одним из основателей 'Pacesetter Ltd.', игровой компании, созданной бывшими сотрудниками 'TSR, Inc.'.
Сейчас Деннинг живёт в штате Висконсин (Wisconsin) вместе со своей женой Андрией (Andria). Он очень любит проводить время на свежем воздухе, увлекается боевыми искусствами