Свой творческий путь он начинал как фокусник-любитель, а после окончания Оксфордского университета стал играть в театре и кино.
В конце 1950-х годов Джон Шлезингер работал режиссером на BBC. Успех на Венецианском кинофестивале документальной картины "Терминал", за который он был отмечен "Золотым львом", позволил режиссеру поставить в 1962 году игровой фильм "Такого рода любовь", получивший на кинофестивале в Берлине премию "Золотой медведь".
Затем он снял ленту "Билли-лжец" (1963), а его картина "Дорогая" (1965) имела успех на международной арене, выдвинув Шлезингера в ряды молодых режиссеров английской "новой волны".
В конце 1960-х годов Джон Шлезингер оказался в Голливуде, где поставил самый, пожалуй, известный свой фильм - социальную драму "Полуночный ковбой" (1969), в котором главные роли исполнили Йон Войт и Дастин Хоффман. Картина получила высокую оценку и зрителей, и критики - она получила премию "Оскар" - в номинациях "лучший фильм" и "лучшая режиссура".
Благодаря актерскому таланту Хоффмана немалый успех выпал и на долю триллера "Марафонец" (1976). В числе других известных фильмов Джона Шлезингера можно назвать "День саранчи" (1975), "Янки" (1979), "Англичанин за границей" (1983), "Агенты Сокол и Снеговик" (1985), "Мадам Сюзацка" (1988), "Жилец" (1990).
Режиссер до сих пор не прекращает работы в кино, и в 2000 году на экраны вышла картина "Лучший друг", в которой главные роли сыграли Мадонна и Руперт Эверетт.